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Jul 07, 2023

Relación entre el óxido nítrico sérico de pacientes con trastornos de la tiroides y los índices de síndrome metabólico y la concentración de nitrato en el agua.

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 692 (2023) Citar este artículo 948 Accesos 1 Detalles de Altmetric Metrics Este estudio de casos y controles tuvo como objetivo evaluar el efecto del nitrato del agua potable en

Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 692 (2023) Citar este artículo

948 Accesos

1 altmétrica

Detalles de métricas

Este estudio de casos y controles tuvo como objetivo evaluar el efecto del nitrato del agua potable sobre la concentración sérica de óxido nítrico y el riesgo de síndrome metabólico (MetS) en la población de Medio Oriente. El estudio incluyó 50 casos de control y 50 casos de trastornos de la tiroides que fueron remitidos a dos centros médicos en 2021. En este estudio, se midieron la concentración sérica de óxido nítrico, el nitrato del agua potable y los componentes del síndrome metabólico en los dos grupos. Los resultados mostraron que hubo una diferencia estadísticamente significativa entre el NO sérico en los grupos de caso y control (valor de p <0,001). Hubo una correlación positiva entre la concentración de nitrato en el agua potable y el óxido nítrico sérico en los grupos de casos y controles; sin embargo, esta relación no fue estadísticamente significativa. Se encontró una diferencia estadísticamente significativa entre el óxido nítrico sérico y la presión arterial sistólica en los casos (valor de p <0,05), pero no hubo diferencias significativas entre el SMet y el óxido nítrico. Por lo tanto, concluimos que se debe determinar la relación entre el óxido nítrico y el nitrato en el agua de consumo en pacientes con tiroides. Además de su consumo de agua, es mejor estudiar el nitrato de los alimentos, especialmente de las verduras.

Actualmente los niveles de nitratos y nitritos están aumentando debido al uso excesivo de fertilizantes y al desarrollo industrial1. El nitrato es un contaminante común en el agua potable, especialmente en áreas agrícolas donde el uso de fertilizantes nitrogenados ha aumentado su concentración en las fuentes de agua potable desde la década de 19502,3,4. Además de la agricultura, los lixiviados de la acumulación de residuos y la contaminación debida a desechos humanos y animales provocan un aumento considerable de la concentración de nitratos en las aguas superficiales y subterráneas5.

El nitrato es inestable en el cuerpo humano y se metaboliza mediante enzimas humanas. Las actividades de reducción de nitrato realizadas por bacterias pueden convertir el nitrato en nitrito y otros compuestos nitrogenados, lo que afecta el estado fisiológico y la salud humana. Después del consumo, el nitrato se absorbe fácilmente en el tracto gastrointestinal superior. Más del 25% se excreta en la saliva y el 20% se transforma en nitrito por las bacterias orales6. En condiciones ácidas en el estómago, el nitrito se transforma en trióxido de nitrógeno (N2O3), óxido nítrico (NO) y dióxido de nitrógeno (NO2) como núcleo del ácido nítrico (HNO2)7. El óxido nítrico es una molécula lipófila que participa en diversos procesos fisiológicos y fisiopatológicos8,9 y también es la primera molécula de gas descrita como mediadora en vías de señalización10. Evidencias recientes sugieren que el NO participa en el ajuste de la función tiroidea11 y quizás en el ajuste de las arterias tiroideas y del flujo sanguíneo12. El óxido nítrico (NO), el radical hidroxilo (OH), el anión superóxido (O2−) y el peróxido de hidrógeno (H2O2) son radicales libres que se consideran estrés oxidativo13. El estrés oxidativo es un término general utilizado para describir el estado de daño causado por ROS (especies reactivas de oxígeno)14. Las ROS tienen un alto potencial de reacción, serán tóxicas y provocarán daño oxidativo a macromoléculas celulares como proteínas, lípidos y ADN15. Recientemente, se ha considerado cada vez más la posible asociación entre disfunción tiroidea y especies reactivas de oxígeno16. Altas dosis de nitrato también pueden inhibir la absorción de yodo y provocar cambios hipertróficos en la glándula tiroides13. La disminución de la ingesta de yodo puede provocar una menor producción de hormonas tiroideas T3 y T4 y, por tanto, aumentar la producción de hormona estimulante del tiroides (TSH)14. La asociación de la enfermedad tiroidea con el riesgo de síndrome metabólico (hipertensión, glucosa, HDL, triglicéridos y circunferencia de la cintura) ha sido reportada en varios estudios15,16,17,18,19,20,21,22,23,24. La calidad de la dieta también es un factor que influye en el desarrollo del SM debido a procesos inflamatorios relacionados con la dieta asociados con la obesidad metabólicamente no saludable (MUO) y el síndrome metabólico (SMet)25.

Varios estudios han demostrado que la prevalencia del SMet es de aproximadamente el 15/5% en China y el 35% en Estados Unidos26. El valor correspondiente en Irán se ha informado en aproximadamente el 25% de la población adulta27,28.

Mets es una enfermedad crónica que, además de la enfermedad de la tiroides, aumenta el riesgo de muchas enfermedades, incluidas las enfermedades cardiovasculares, los accidentes cerebrovasculares y la diabetes tipo 2. Los Mets se pueden diagnosticar basándose en al menos tres de las siguientes cinco condiciones: niveles altos de azúcar en sangre (niveles de glucosa ˃100 mg/dL), hipertensión (presión arterial sistólica (PAS) ≥ 130 mm Hg) y presión arterial diastólica (PAD) ≥ Obesidad abdominal de 85 mmHg (circunferencia de cintura (CC) ˃ 102 y 88 cm en hombres y mujeres, respectivamente), triglicéridos séricos elevados (niveles de TG ˃ 150 mg/dL) y colesterol lipoproteico de alta densidad (HDL-C < 50 y 40). mg/dL para hombres y mujeres, respectivamente)29.

Este estudio de casos y controles tuvo como objetivo evaluar el efecto del nitrato del agua potable sobre la concentración sérica de óxido nítrico y el riesgo de síndrome metabólico (SMet) en la población general.

En los últimos años, las enfermedades relacionadas con la glándula tiroides han aumentado en Shiraz y la provincia de Fars es líder en agricultura. Según la investigación, la relación entre el nitrato del agua potable y el óxido nítrico sérico no se ha estudiado en Irán; por lo que nos propusimos realizar este estudio debido a la importancia del consumo de agua para la salud humana y su posible efecto sobre la tiroides.

Este estudio de casos y controles se realizó en la población de Shiraz en 2021. Shiraz es la capital de la provincia de Fars (29° 36′ 37′′ Norte y 52° 31′ 52′′ Este; 1486 m sobre el nivel del mar) y la quinta metrópoli. Shiraz tiene una población de 1.869.000 personas según el censo de 2016 y tiene una superficie de aproximadamente 17.889 ha.

En los últimos años, la concentración de nitrato en el agua de Shiraz ha aumentado con el paso de los años debido a diversos factores como procesos humanos, falta de higiene adecuada y colocación de pozos en aguas subterráneas; en algunos pozos provoca más nitrato que el estándar (50 mg/L)30,31. Por lo tanto, debido a la relación entre el nitrato y esta enfermedad38 y la creciente prevalencia de trastornos tiroideos en esta ciudad32, se realizó este estudio. Los trastornos tiroideos incluyen bocio generalizado, nódulos tiroideos, hipertiroidismo o hipotiroidismo clínico y función tiroidea anormal en individuos con tiroides33.

En este estudio, analizamos a personas con hipotiroidismo, hipertiroidismo y cáncer de tiroides benigno como pacientes con trastornos de la tiroides. En los últimos años, la cantidad de yodo ha sido suficiente en la zona de estudio, y el aumento de la prevalencia de hipotiroidismo se debe al aumento de la edad34. También se realizaron pruebas de T4 y TSH para determinar si el grupo de control tenía problemas hormonales. Se seleccionaron al azar 150 códigos nacionales de residentes de Shiraz y se nos proporcionaron sus números de contacto. Luego se contactó a los individuos seleccionados y 100 de ellos (incluidos 50 controles y 50 casos) fueron remitidos al laboratorio de diagnóstico médico para las pruebas pertinentes en un día específico.

Los criterios de inclusión de los casos fueron: (a) tiempo de ayuno (12-14 h), (b) personas con trastornos de la tiroides durante al menos un año, (c) consumo de agua municipal entubada como agua potable y (d) residentes de Shiraz.

Los criterios de inclusión para los controles fueron: (a) tiempo de ayuno (12 a 14 h), (b) consumo de agua municipal canalizada como agua potable, (c) residentes de Shiraz y (d) ausencia de una enfermedad con trastornos de la tiroides. El consentimiento informado fue firmado por los participantes antes de la toma de muestras. Además, este estudio fue aprobado por el Comité de Ética de la Universidad de Ciencias Médicas de Shiraz (IR.SUMS.REC.1400.137) y siguió las directrices de la Declaración de Helsinki junto con las directrices pertinentes35.

En este estudio, para medir el óxido nítrico sérico, después de tomar muestras de sangre de los grupos de casos y controles con un trastorno de la tiroides, dejamos los tubos gelificados que contenían la sangre durante al menos 15 minutos y como máximo 30 minutos a temperatura ambiente (15-25 ° C).

Luego se centrifugaron a 2500-3000 rpm durante 10-15 min. El suero se separó de los tubos y se almacenó a -20 °C para realizar pruebas con cada código de identificación. El óxido nítrico se midió utilizando un kit de medición de óxido nítrico (Kiazist Company, Irán).

En este experimento, se utilizó el reactivo Griess39 como reactivo con óxido nítrico. Luego se unió el óxido nítrico con un reactivo y se leyó a 540–560 nm36.

Luego de contactar a las personas para ir al laboratorio, se les pidió que trajeran una muestra de agua potable en una botella. Las muestras etiquetadas en botellas de plástico se transfirieron al laboratorio del Departamento de Salud Ambiental de la Universidad de Ciencias Médicas de Shiraz para su análisis químico.

En las primeras 24 h, la concentración de nitrato de las muestras se midió mediante el método estándar utilizando un espectrofotómetro (modelo UV (DR 6000)) (empresa Hack en Alemania) a una longitud de onda de 220 nm para las muestras37. La media y la desviación estándar (DE) se calcularon mediante SPSS Statistics 26.

Simultáneamente con la medición de las muestras de sangre, se midió el síndrome metabólico de los participantes (presión arterial, circunferencia de la cintura, glucosa, HDL y triglicéridos). Además, se preguntó diaria y semanalmente la edad, el sexo y la cantidad de verduras y frutas consumidas en las muestras (grupos de casos y controles). El día del muestreo también se realizaron mediciones antropométricas que incluyeron peso, talla y CC.

El peso y la talla se midieron según la Encuesta Nacional de Salud y Nutrición (NHANES) con ropa mínima y sin zapatos38. Se midió la presión arterial en la mano derecha después de diez minutos de descanso (OMRON, M2 Japón). Se midió dos veces con un intervalo de diez minutos; luego se consideró la presión arterial media final. Los parámetros bioquímicos sanguíneos, incluidos TG, HDL-C y azúcar en sangre en ayunas (FBS), se midieron mediante un analizador bioquímico automatizado (Poch-100i, Sysmex, Kobe, Japón) en el laboratorio clínico. Finalmente, los Mets de riesgo se evaluaron con base en los criterios NCEP-ATP III29. En Asia se prefiere el uso de estos criterios porque pueden aplicarse fácilmente a entornos de atención primaria en muchas de esas regiones39.

Para todos los análisis se utilizó el SPSS versión 26. Se utilizaron la media y la desviación estándar para describir la variable cuantitativa. Se utilizó el coeficiente de correlación de Pearson para medir la correlación entre variables si la distribución de los datos era normal y el coeficiente de correlación de Spearman si no era normal. Se utilizó regresión lineal para comparar los coeficientes de correlación entre los dos grupos.

Se utilizó regresión logística para comparar el síndrome metabólico entre los dos grupos. Para determinar la relación entre las variables normales del índice de masa corporal se utilizó la prueba t independiente de triglicéridos y para el resto de los datos de la tabla por anormalidad se utilizó la prueba de Mann-Whitney. Además, se utilizó una prueba duplicada para determinar la precisión del dispositivo y el error aleatorio para medir el óxido nítrico y el nitrato en suero. Para ello, analizamos las muestras dos veces seguidas sin intervalo de tiempo. El proceso de realización del estudio se muestra en la Fig. 1.

Proceso de ejecución del estudio.

Según la Tabla 1, la edad media del grupo control fue de 37,88 años; de ellos, 12 (24%) eran hombres y 38 (76%) mujeres; además, para los casos, la edad media fue 46,06 años y entre ellos 6 (12%) eran hombres y 44 (88%) mujeres. Según criterios NCEP-ATP III, la prevalencia de MetS fue del 34% en el grupo control y 46 % en el grupo de pacientes con trastorno de la tiroides, que no mostró una diferencia significativa entre los dos grupos (valor de p > 0,05) (Tabla 2).

La Tabla 3 muestra la distribución de los niveles séricos de NO por separado en los grupos de casos y controles.

Como se puede observar, la concentración sérica media de NO en los grupos de casos y controles fue de 7,26 ± 0,14 y 7,14 ± 0,12, respectivamente; Hubo una diferencia estadísticamente significativa entre los grupos de casos y controles. La Figura 2 muestra la distribución de los niveles séricos de NO en los grupos de casos y de control como un diagrama de caja.

Diagrama de caja de la distribución del nivel sérico de NO en los grupos de casos y controles con trastornos de la tiroides.

Bagheri et al. concluyeron que los niveles séricos de NOx se asociaban con T4 libre en hombres y anti-TPO en mujeres. En este estudio no se observó relación significativa entre NOx y TSH40. El estudio de Zoran et al., realizado en 88 mujeres (incluidas 44 pacientes hipotiroideas y 38 mujeres sanas), encontró que los niveles séricos de NO en ambos grupos podrían cambiar y también podrían ser un buen predictor de la gravedad del hipotiroidismo36.

Verma et al. estimó el nivel de óxido nítrico en 50 individuos hipotiroideos, 50 hipertiroideos y 50 individuos sanos con reacción a las grasas. Las concentraciones de óxido nítrico fueron significativamente más bajas en pacientes con hipertiroidismo en comparación con los controles, mientras que esta tasa aumentó significativamente en pacientes con hipotiroidismo. También sugirieron que estimar los niveles de óxido nítrico en los trastornos de la tiroides puede ayudar a comprender la patogénesis de los trastornos de la tiroides41. Abhinav Kumar al. reveló que los niveles de NO se redujeron significativamente en pacientes con hipotiroidismo42. Mahoma y otros. y Kumari et al. también informaron una asociación significativa entre el NO y los trastornos tiroideos43,44. Por otro lado, el estudio de Ghazi Saidi et al. evaluó la correlación entre la concentración sérica de óxido nítrico y las hormonas tiroideas, y la cantidad de NOx sérico fue de 30,71 ± 22,17 μmol/L. En este estudio, al igual que el nuestro, se preguntaron los factores que afectan los niveles séricos, como el IMC, el FBS, etc. Concluyeron que no existe relación entre el óxido nítrico sérico y las hormonas tiroideas45.

Como se muestra en la Tabla 2, la concentración media de NO3 en el agua potable en los grupos de caso y control fue de 21,43 ± 13,92 y 20,46 ± 14, respectivamente. La Figura 3 muestra un diagrama de caja de la distribución de los niveles de nitrato en el agua potable en el grupo de control y en pacientes con trastornos de la tiroides.

Diagrama de caja de la distribución del nivel sérico de NO3 en los grupos de casos y controles con trastornos de la tiroides.

Según la Tabla 4, la concentración máxima de nitrato fue de 47,5 en el grupo de casos y de 45,5 mg/L en el grupo de control, que es inferior a la concentración de nitrato establecida por la Organización Mundial de la Salud de 50 mg/L46. Aunque la cantidad de nitrato consumida en todos los puntos fue menor que la estándar, hubo una gran diferencia entre el nitrato mínimo (en los grupos de pacientes y control igual a 3 mg/L) y el máximo. El suministro de sistemas de distribución desde diferentes superficies y fuentes de agua subterránea puede causar diferencias en la concentración de nitrato en varios lugares47. El análisis del suministro de agua mostró que las zonas con mayores concentraciones de nitrato reciben agua subterránea.

Ajdarpour et al. determinó la concentración de nitrato en 31 puntos de muestreo del sistema de distribución en Shiraz y observó que las concentraciones medias de dos años más baja y más alta fueron 2,1 y 58,35; También afirmaron que la concentración de nitrato en concentración momentánea en algunos lugares del sistema de distribución de agua de Shiraz era superior al nivel estándar48. Otro problema con la entrada de nitrato al cuerpo humano es el nitrato en los alimentos, que se muestra en la Tabla 1. Normalmente, alrededor del 85% del nitrato dietético (anión nitrato mineral, NO3-) se obtiene de las verduras y el resto del agua potable49. Las verduras pueden ser una fuente importante de nitrato que ingresa al cuerpo de los participantes del estudio, y es posible que el fertilizante1 y el agua utilizados en las verduras tengan un alto contenido de nitrato.

En un estudio realizado en 2006 por Maria Tajtakova et al., que examinó a los estudiantes en un área con fuentes de agua de pozo contaminadas con nitratos, se evaluaron el volumen de la tiroides y los síntomas de los trastornos de la tiroides. El consumo excesivo de nitrato en el agua y en las comidas caseras provocó un aumento del volumen tiroideo y un aumento de la frecuencia de los síntomas de los trastornos tiroideos subclínicos50.

En el estudio, Arianna et al. obtuvieron concentraciones de nitrato en pozos de agua potable del sitio web de California Water (GAMA2020). La fecha de las lecturas de nitrato fue de 1907 a 2019. Concluyeron que existía una correlación estadísticamente significativa entre los datos de registro de cáncer de tiroides y los datos de la Junta de Agua de California (p <0,05). También afirmaron que la tasa de cáncer de tiroides en las zonas desfavorecidas era el doble que en las no desfavorecidas. El número de pozos y sitios contaminados con nitratos era mayor que el promedio estatal allí51.

La relación entre la concentración de nitrato en el agua potable y el óxido nítrico sérico en pacientes con trastornos de la tiroides (valor P = 0,062) (r = 0,266) y también en el grupo control (valor P = 0,756) (r = 0,045) mostró una correlación positiva aunque esta relación no fue estadísticamente significativa.

Según la Tabla 3, los resultados de los componentes del síndrome metabólico mediante exámenes clínicos para los grupos de caso y control mostraron una diferencia significativa en el IMC, el tamaño de la cintura y los triglicéridos entre los grupos de caso y control (valor de p <0,05).

En un estudio realizado por Fontenelle et al. sobre el mecanismo de la función tiroidea en la obesidad humana, se concluyó que la función tiroidea de individuos obesos podría contribuir al empeoramiento de las complicaciones metabólicas y la progresión de la enfermedad en la glándula tiroides18.

Aleksander Kuś et al. en un estudio sobre el efecto de los cambios en la función tiroidea normal sobre los niveles de colesterol, la presión arterial y el riesgo de diabetes tipo 2 encontraron algunos cambios en la función tiroidea normal sobre los niveles séricos de colesterol, la presión arterial y el riesgo de diabetes tipo 217. Un estudio fue realizado por Rizos et al. en 2011 sobre los efectos de la disfunción tiroidea en el perfil lipídico; se concluyó que se debe considerar la disfunción tiroidea al evaluar y tratar a pacientes con hiperlipidemia52. Al igual que en nuestro estudio, la media de triglicéridos en los pacientes fue mayor que en el grupo de casos. Según los criterios NCEP-ATP III, TG ˃ 150 puede ser uno de los componentes del síndrome metabólico.

La Tabla 4 muestra la correlación entre el nivel sérico de NO y los componentes del síndrome metabólico en los grupos de casos y controles. Como se muestra, hubo una correlación entre la concentración sérica de óxido nítrico y la presión arterial sistólica en el grupo de casos (valor de P = 0,031, r = −0,30) y el grupo de control (valor de P = 0,38, r = −0,12). Esta correlación fue estadísticamente significativa (valor de p <0,05).

La relación entre la concentración sérica de óxido nítrico y la circunferencia de la cintura en el grupo de casos (valor de P = 0,34, r = 0,13) y el grupo de control (valor de P = 0,32, r = 0,14) mostró una correlación positiva, que no fue estadísticamente significativa. Además, se mostró una correlación positiva entre la concentración sérica de óxido nítrico y el nivel de HDL en los pacientes (valor de P = 0,12, r = 0,21). Esta correlación no fue estadísticamente significativa. Hubo una correlación negativa entre la concentración sérica de óxido nítrico y el nivel de HDL en el grupo de control (r = −0,12, valor de P = 0,3) que no fue estadísticamente significativa.

Correlación entre la concentración sérica de óxido nítrico y el síndrome metabólico (según criterios NCEP-ATP III) en pacientes (valor de p = 0,16, r = −0,19) y en el grupo control (valor de p = 0,52, r = −0,09) fue negativo; esta relación no fue estadísticamente significativa.

El estudio de Ashok Kumar et al. incluyó 50 Mets y 50 controles. El grupo de los Mets se dividió en dos grupos según la presencia o ausencia de SCH. En este estudio se demostró correlación estadísticamente significativa en el IMC, la PA sanguínea sistólica y diastólica, la Glucosa, el HDL y el NO. También afirmaron que los casos de Met S deberían ser examinados para detectar SCH y tratarse adecuadamente53.

En nuestro estudio, la prevalencia de Mets fue mayor en el grupo de pacientes, pero mostró una relación significativa con el NO sólo en la presión arterial diastólica del paciente.

Hashemi et al. midieron los niveles de glucosa en sangre en ayunas (FPG), los componentes del perfil lipídico y el óxido nítrico mediante espectrofotometría en 50 mujeres (25 grupos sanos y 25 pacientes con hipotiroidismo). Descubrieron que el óxido nítrico era significativamente diferente del LDL en los dos grupos, pero no era significativamente diferente para otros componentes54.

En general, la limitación de este estudio fue el pequeño tamaño de la muestra que no pudo mostrar una relación causa-efecto. Por lo tanto, se recomienda realizar más estudios con un tamaño de muestra grande. Luego, además de medir el consumo de nitrato de agua de las muestras, se debe examinar el nitrato de los alimentos, especialmente los vegetales.

Los resultados mostraron que el NO sérico fue significativamente diferente entre los grupos de control y de casos (valor de p <0,001). La concentración media de NO3 en el agua potable en los casos y controles fue de 21,43 ± 13,92 y 20,46 ± 14, respectivamente. Hubo una correlación positiva entre la concentración de nitrato en el agua potable y el óxido nítrico sérico en casos y controles; sin embargo, esta relación no fue estadísticamente significativa. Hubo una relación estadísticamente significativa entre el óxido nítrico sérico y la presión arterial sistólica en los casos (valor de p <0,05). Según los criterios NCEP-ATP III, la prevalencia de MetS fue del 34% en el grupo control y del 46% en el grupo de casos con trastorno de la tiroides, lo que no mostró una diferencia significativa entre los dos grupos (valor de p > 0,05).

Todos los datos producidos y analizados están disponibles con el autor correspondiente de Mansooreh Dehghani "Correo electrónico: [email protected]" y se proporcionarán previa solicitud razonable.

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Este artículo fue extraído de la tesis escrita por la Sra. Shaghayegh Jafari, estudiante de maestría en Ingeniería en Salud Ambiental. Por la presente, los autores desean agradecer al vicerrector de Investigación de la Universidad de Ciencias Médicas de Shiraz por apoyar financieramente la investigación (Propuesta No. 22743).

Departamento de Ingeniería de Salud Ambiental, Facultad de Salud, Comité de Investigación Estudiantil, Universidad de Ciencias Médicas de Shiraz, Shiraz, Irán

Shaghayegh Jafari

Centro de Investigación en Ciencias de la Salud, Departamento de Salud Ambiental, Facultad de Salud, Universidad de Ciencias Médicas de Shiraz, POBox: 111, Shiraz, 71645, Irán

Mansooreh Dehghani

Departamento de Epidemiología, Centro de Investigación de Enfermedades No Transmisibles, Facultad de Salud, Universidad de Ciencias Médicas de Shiraz, Shiraz, Irán

Haleh Ghaem

Centro de Investigación de Endocrinología, Hospital Nemazee, Universidad de Ciencias Médicas de Shiraz, Shiraz, Irán

Mahmood Soveid

Centro de Investigación en Ciencias de la Salud, Instituto de Salud, Departamento de Ingeniería de Salud Ambiental, Facultad de Salud, Universidad de Ciencias Médicas de Shiraz, Shiraz, Irán

Hassan Hashemi

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Metodología, investigación y redacción de SHJ: borrador original. Redacción del MD: revisión y edición, supervisión. HGH llevó a cabo los análisis. MS y HH brindaron asesoramiento.

Correspondencia a Mansooreh Dehghani.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Acceso Abierto Este artículo está bajo una Licencia Internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, compartir, adaptación, distribución y reproducción en cualquier medio o formato, siempre y cuando se dé el crédito apropiado al autor(es) original(es) y a la fuente. proporcione un enlace a la licencia Creative Commons e indique si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la normativa legal o excede el uso permitido, deberá obtener permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Reimpresiones y permisos

Jafari, S., Dehghani, M., Ghaem, H. et al. Relación entre el óxido nítrico sérico de pacientes con trastornos de la tiroides y los índices de síndrome metabólico y la concentración de nitrato en el agua. Representante científico 13, 692 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-27560-0

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Recibido: 05 de septiembre de 2022

Aceptado: 04 de enero de 2023

Publicado: 13 de enero de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-27560-0

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